Es war einmal, als Zauberer versuchten, das Heilige Reich von Hyrule zu erobern. Die Geister des Lichts versiegelten die Macht der Zauberer im Schattenkristall und verbannten sie in das Zwielichtreich jenseits des Spiegel des Zwielichts. Nun versucht eine böse Bedrohung, Midna, die Prinzessin des Zwielichtreichs, und die Fragmente des Schattenkristalls zu finden, um die Macht zu erlangen, sowohl über das Zwielichtreich als auch über die Welt des Lichts zu herrschen.

In seiner Wolfsform ist es für Link nur die erste Herausforderung, Zelda aus Ganondorfs Griff zu retten, in seinem finalen Kampf gegen das furchterregende Biest, in das sich Ganondorf verwandelt hat. Aber das Zurückdrängen des Dämonenkönigs gewährt nur eine vorübergehende Atempause—am Ende kommt es alles auf ein letztes Duell zwischen Link und Ganondorf an, das für das Schicksal von Hyrule und dem Zwielichtreich gekämpft wird!