Wir befinden uns im Jahr 2035 und die Welt steht am Rande des Chaos, verwüstet durch gewalttätige Konflikte und psychologische Kriege nach den Ereignissen von Black Ops 2 und Black Ops 6. Der Anführer von Cordis Die, Raul Menendez, ist mit einer erschreckenden Fernsehwarnung zurückgekehrt. Während die Bedrohung weltweit gehört wird, verspricht The Guild, ein globaler Technologieriese, einzugreifen und die Menschheit zu schützen.

Auf der Suche nach eigenen Antworten führt David "Section" Mason eine Eliteeinheit des JSOC auf einer geheimen Mission in der weiten mediterranen Stadt Avalon an. Während sie dort sind, entdecken sie eine Waffe, die entwickelt wurde, um Angst in ein Kriegsinstrument zu verwandeln, und die droht, die globale Ordnung zu untergraben, wenn sie freigesetzt wird.

Während die Philosophie der Zunft bezüglich des Umgangs mit dieser Krise sie mit David in Konflikt bringt, müssen er und sein Team die Wahrheit hinter Menendez' Rückkehr aufdecken und herausfinden, wie diese schreckliche Waffe eingesetzt werden soll, um weltweiten Terror zu schüren – bevor sie in Wahnsinn versinken.