Rin und seine Exorzisten-Klassenkameraden sind in einen geheimen Krieg gegen die Mächte der Dunkelheit verwickelt. Aufgezogen von Vater Fujimoto, einem berühmten Exorzisten, wusste Rin Okumura nie, wer sein richtiger Vater ist. Eines Tages zwingt ein schicksalhaftes Streitgespräch mit Vater Fujimoto Rin, eine schreckliche Wahrheit zu erkennen — das Blut des Dämonenherrschers Satan läuft in Rin’s Adern! Rin schwört, Satan zu besiegen, aber das bedeutet, die geheimnisvolle True Cross Academy zu betreten und selbst Exorzist zu werden.

Während sich die Welt jenseits aller Vorstellungskraft verändert, kämpfen die Ritter des True Cross weiterhin darum, sie zu retten. Doch sie haben einen hohen Preis gezahlt, um Rins und Yukios Team in das Labyrinth um Satan’s Festung zu bringen. Während Arthur A. Angel und die anderen den Kampf gegen Iblis fortsetzen, dringen die Infiltrationsteams auf ihre Ziele vor.